‍Pitäjänmäki liitettiin vuonna 1936 Helsingin pitäjästä Huopalahden seurakuntaan, joka puolestaan liitettiin Helsinkiin vuoden 1946 alusta. Pitäjänmäen yhdyskunnasta tuli helsinkiläinen kaupunginosa. Arkkitehtien Olli ja Eija Saijonmaan suunnittelema Pitäjänmäen kirkko valmistui keväällä 1959. Se oli Huopalahden seurakunnan sivukirkko, kunnes Pitäjänmäestä tuli oma seurakuntansa vuoden 1966 alusta.

Kirkon valmistumisajan seurakuntatoiminnan ihanteista kertovat kirkon yhteyteen rakennetut aputilat, muun muassa kahden kerroksen korkuinen liikuntasali. Kirkkosali erottuu seurakuntakeskuksesta laajoin ikkunapinnoin. Sisäänkäynnin yläosa nousee muistumana perinteisen pitkäkirkon länsitornista. Kellotapuli on betonia, muut julkisivut puhtaaksimuurattua tiiltä.

Kirkkosalin puinen risti vaihdettiin vuonna 1966 taidemaalari ja graafikko Pär Erik Granfeltin alttaritauluun Taivasten valtakunnan kevät. Kirkon vanha puuristi palautettiin takaisin paikalleen vuonna 1989, ja alttaritaulu siirrettiin seurakuntasaliin.

Kirkkoa peruskorjattiin ja laajennettiin vuosina 2005–2006. Rakennuksen kirkko- ja seurakuntakeskusosan taitteeseen rakennettiin porrashuone hisseineen, ja liikuntasali jaettiin kahdeksi kerrokseksi. Kellarikerroksiin tuli lasten ja nuorten tilat. Kirkon toisessa kerroksessa ovat kaksi seurakuntasalia, takkahuone ja keittiö sekä kolmannessa kerroksessa kouluikäisten kerhotilat. Peruskorjauksen yhteydessä otettiin käyttöön myös uudet kirkkotekstiilit.

Vuonna 2018 toisen adventin messun yhteydessä su 9.12. otettiin käyttöön uusi sininen kirkkotekstiilisarja. Sarjan suunnitteli seurakunnan lastenohjaaja Sari Lippojoki, joka on erikoistunut kirkkotekstiilien suunnitteluun ja valmistukseen käsi- ja taideteollisuusoppilaitoksessa. Valmistuksessa oli mukana myös seurakuntalaisia.

Kangasalan urkutehdas valmisti kirkon urut vuonna 1976. Mekaanisissa uruissa on seitsemäntoista äänikertaa ja kaksi sormiota.

Kirkon ala-aulassa ollut, itsenäisyyspäivänä 1968 seurakunnalle lahjoitettu kipsireliefi, Pitäjänmäen sankarihaudan muistomerkin malli, siirrettiin peruskorjauksen jälkeen kirkon toiseen kerrokseen. Itse muistomerkki on Pitäjänmäen sankarihaudoilla Henrikintien ja Kyläkirkontien tuntumassa, Helsingin ja Espoon rajalla. Hiotusta Vehmaan punaisesta graniitista tehdyn muistomerkin on suunnitellut kuvanveistäjä Viljo Savikurki. Muistomerkissä on teksti Pro Patria 1939–1945. Sankarihauta-alueelle on haudattu kaksikymmentä sodissamme kaatunutta sotilasta.

Pitäjänmäen kirkko on Pitäjänmäen seurakunnan käytössä.