Töölön kirkon on suunnitellut arkkitehti Hilding Ekelund. Alun perin rakennus valmistui seurakuntataloksi ja vihittiin kirkoksi vasta, kun Töölö pohjoisine takamaineen erotettiin omaksi seurakunnakseen 1941.

Ekelundin kiinnostus varhaista italialaista arkkitehtuuria kohtaan näkyy hallimaisen avaruuden yhdistymisessä koruttomiin, harkittuihin yksityiskohtiin. Rapatun tiilikirkon runko on suorakaiteen muotoinen. Siitä erkanee puolipyöreä kuoriosa. Kirkkosali on katettu tasakatolla. Kokonaisuus on kurinalaisen symmetrinen. Kirkollisen elämän muutoksesta kertoo kirkon valmistumisaikana huomiota herättänyt ratkaisu liittää keittiö kirkkorakennukseen.

Ulko-oven yläpuolella on kuvataiteilija Gunnar Finnen betonireliefi Taivaalliset pidot. Eteisaulaa koristavat kuvataiteilija Gunnar Forsströmin lasimaalaukset ja taidemaalari Paavo Leinosen seinämaalaus. Kirkkosalissa ovat kuvanveistäjä Carl Wilhelmsin apostolikorkokuvat Pietari, Paavali, Andreas ja Tuomas. Myöhemmin on kastekappeliin sijoitettu kuvataiteilija Nina Ternon paimensommitelma sekä Gunnar Finnen kullattu puuveistos Ylösnoussut Kristus.

Alttariseinälle piti tulla taidemaalari Henry Ericssonin seinämaalaus, mutta työ jäi kesken, kun taiteilija kuoli auto-onnettomuudessa. Paikalla on vain osaluonnos alkuperäisestä suunnitelmasta. Alttariteokseksi hankittiin Baijerin Oberammergausta suurikokoinen ristiinnaulitun kuva. Ehtoollisvälineet on suunnitellut Henry Ericsson (1928–1932) ja alttaritekstiilit tekstiilitaiteilija Dora Jung.

Kirkonkelloja Töölön kirkossa on kaksi. Alkuperäiset urut olivat Kangasalan urkutehtaan vuonna 1930 valmistamat. Nykyiset urut ovet vuodelta 1981. Ne on tehnyt Urkurakentamo Veikko Virtanen. Äänikertoja on 26.

Kirkkosalin lisäksi rakennuksessa on kaste- ja vihkikappelit, iso ja pieni seurakuntasali sekä kokous- ja kerhotiloja. Kirkon kivijalassa on monen helsinkiläisen nuoruusvuosiin liittynyt legendaarinen kokoontumispaikka Pärinäpirtti. Kirkko on Töölön seurakunnan käytössä.