‍Helsingin Tehtaanpuiston kirkkokilpailu vuonna 1930 synnytti arkkitehtonisen keskustelun. Kisaan osallistui 56 ehdotusta, mutta funktionalismin suosiosta harmistunut palkintolautakunta sai asemakaavakysymyksistä muodollisen syyn julistaa uuden kilpailun vuonna 1932. Kilpailun pykäliin lisättiin vaatimus, että kilpailijoiden oli ”noudatettava perinteisiä kirkkomuotoja”. Palkintolautakuntaa vahvistettiin funktionalismiin kriittisesti suhtautuvalla lisäjäsenellä, Bertel Jungilla.

Uuden kilpailun voitti Lars Sonck, joka ensimmäisessä kilpailussa oli ollut palkintolautakunnan jäsen. Sonck oli ennen sitä suunnitellut myös Kallion kirkon, Tampereen tuomiokirkon ja Turun Mikaelinkirkon.

Mikael Agricolan nimikkokirkko rakennettiin Tehtaankadun varrelle Sepänkadun ja Tehtaankadun väliseen puistoon. Vastoin toisen kilpailun erityistä vaatimusta kirkko on tyyliltään pelkistettyä funktionalismia.

Lars Sonckin suunnittelema kirkko vihittiin käyttöön keväällä 1935. Sodan aikana eteläisen Helsingin maamerkiksi muodostunut, 103 metrin korkeuteen kohoava ja kauas merelle näkyvä kirkon torni osoittautui riskiksi. Kirkontornin jatkona nouseva 30-metrinen piikkimäinen yläosa laskettiin tornin sisään, jotta se ei olisi palvellut vihollislentäjiä suunnistuspisteenä.

Kirkon kuoriosan suunnittelu jäi Sonckilta kesken. Kattokruunut suunnitteli arkkitehti Arvo Muroma. Alttariveistos Jeesuksen hautaaminen on taiteilija Bruno Tuukkasen vuodelta 1935. Tuukkanen teki myös kirkon sivulaivojen holvikaariin Jeesuksen elämää kuvaavat maalaukset. Kirkon katosta riippuva kirkkolaiva on pienoismalli 1800-luvun alussa purjehtineesta suomalaisesta Fortuna-laivasta.

Mikael Agricolan kirkossa nykyisin käytössä olevat paramentit eli kirkkotekstiilit on suunnitellut professori Päikki Priha ja valmistanut Ateljé Solemnis. Näihin paramentteihin sisältyvät antependiumit (alttarin etuosan peittävät alttarivaatteet), pulvinariumit (kirjaliinat), velumit (kalkkiliinat) sekä messukasukat ja stolat. Kirkossa säilytetään mm. myös Dora Jungin vuonna 1935 valmistamaa kilpikasukkaa. Samana vuonna Greta Skogster-Lehtinen kutoi kirkkoon pellavadamastiliinan ja suunnitteli kirkon toimituskappeliin kuvakudoksen Jerusalemiin ratsastavasta Jeesuksesta. (Skogster-Lehtisen kuvakudos ei ole enää tätä nykyä Mikael Agricolan kirkossa.) Greta Skogster-Lehtinen suunnitteli myös kirkon alkuperäisen alttarivaatteen (1935), joka oli kudottu erisävyisistä ja -paksuisista kiiltolangoista. Alttarivaatteessa oli kultalankanyörillä kirjottuja liljankukka-aiheita sekä Kristus-monogrammi. Samalta ajalta olevan kirjaliinan aiheena oli karitsa.

Kirkon nykyiset urut ovat Veikko Virtasen urkurakentamon tekemät ja valmistuivat vuonna 1969. Uruissa on 42 äänikertaa. Kirkkosalissa on myös flyygeli.

Kirkon peruskorjauksessa vuosina 2003 ja 2004 kirkko pyrittiin palauttamaan mahdollisimman lähelle alkuperäistä asua. Kirkkosali sai vaaleamman värityksen ja penkit verhoiltiin uudestaan. Alttaritaulu, lamput, seinämaalaukset ja ikkunat entisöitiin.

Mikael Agricolan kirkko on ollut edelläkävijä monissa uudistuksissa. Sen suojissa on esimerkiksi vietetty osallistavaa epäilijöiden jumalanpalvelusta, Tuomasmessua, vuodesta 1988.

Vuoden 1999 alusta Mikael Agricolan kirkko on kuulunut Tuomiokirkkoseurakuntaan.

Lue myös: Mikael Agricolan kirkko tarjoaa puitteet seurakunta- ja perhetilaisuuksille